Vervanger van Davy Klaassen
In het seizoen 2016/17 voegde Van de Beek zich officieel bij Ajax 1. Een vaste basiskracht was hij nog niet. Sterker nog; de helft van de tijd speelde hij voor Jong Ajax. Wel maakte hij minuten in de Europa League, onder andere in de verloren finale tegen Manchester United. Een jaar later wordt hij ondanks het tragische ongeluk van zijn goede vriend Abdelhak Nouri, basisspeler bij Ajax 1. Hij nam de plaats over van de vertrokken Davy Klaassen. Dat deed hij fantastisch: in 34 wedstrijden scoorde hij 11 keer en gaf zes assists.
Succes in de Champions League
Seizoen 2018/19 was het beste seizoen dat Donny van de Beek in zijn carrière speelde. Ondanks een stroef begin, liet hij zijn aanvallende kwaliteiten steeds meer zien. Zowel in de Eredivisie als in de Champions League is hij betrokken bij goals. Sterker nog: mede door een doelpunt van Donny van de Beek schakelde Ajax Juventus uit in de kwartfinale. Ook was de rechtspoot goed voor het enige doelpunt in de heenwedstrijd van de halve finale tegen Tottenham Hotspur. Door zich zo goed te presenteren op het hoogste niveau, trok Van de Beek de aandacht van meerdere topclubs.